ИСТИНА

ЭВОЛЮЦИЯ ПУТЕЙ ФИКСАЦИИ CO2 И ПРОИСХОЖДЕНИЕ ПЕРВИЧНОГО МЕТАБОЛИЗМА Маракушев С.А. Федеральный исследовательский центр проблем химической физики и медицинской химии РАН, e-mail: shukaram@yandex.ru Хондритовая модель академика А.А. Маракушева объясняет зарождение и эволюцию жизни в ходе многоступенчатого процесса, управляемого импульсивной водородной дегазацией жидкого ядра Земли [Маракушев, 1992, 2007, Marakushev, 2005, Маракушев, Маракушев, 2008, 2010]. В данной работе дегазация рассматривается как основной геологический драйвер, который стимулировал биоэнергетическую эволюцию и диверсификацию путей хемоавтотрофной фиксации CO2, заложив тем самым метаболический фундамент для первых клеточных форм жизни. В «химическом пространстве» автокаталитических протометаболических сетей эволюция выбрала определенные модули, ставшие основой первых бактериальных метаболических систем. До настоящих времен дошли четыре таких модуля фиксации CO2: три автокаталитических цикла ‒ 3-гидроксипропионатный (3-ГП) бицикл, восстановительный пентозофосфатный цикл (ВПФ, или цикл Кальвина–Бенсона) и восстановительный цитратный цикл (ВЦ, восстановительный цикл трикарбоновых кислот, цикл Арнона) ‒ и один линейный путь ‒ ацетогенный ацетил-КоА путь (Ацетил-КоА, путь Вуда–Лундгаля). Определяемые уникальными реакциями карбоксилирования, эти модули охватывали все известное бактериальное филогенетическое разнообразие и являлись источником строительных блоков для метаболических инноваций и предпосылкой для возникновения хемолитотрофии, фотолитотрофии, фотоавтотрофии и гетеротрофии. В предыдущем докладе было продемонстрировано, что химический потенциал эндогенного молекулярного водорода выступал ключевым фактором, направлявшим геохимическую эволюцию протометаболической сети в древних гидротермах [Маракушев, Белоногова, 2023]. В результате, в зависимости от высокого или низкого парциального давления H2, происходило формирование одного из двух альтернативных кластеров фиксации CO₂: восстановительного I (включающего интермедиаты ВЦ цикла и ацетил-КоА пути) либо окислительного II (с интермедиатами ВПФ пути и 3-ГП бицикла). Дальнейшая диверсификация этих метаболических кластеров, определяемая химическим потенциалом водорода, привела к созданию основных современных типов хемо- и фотоавтотрофного метаболизма и изменению источника энергии с эндогенного (Н2) на экзогенный (свет) благодаря возникновению оксигенного фотосинтеза (рис. 1). Рис. 1. Схема диверсификации автокаталитической протометаболической сети, определяемая ключевыми узлами бифуркации потока электронов «сукцинат/фумарат» и «ацетат/пируват». Красные стрелки отражают эволюцию высокопотенциального Кластера I (ВЦ цикл + Ацетил-СоА путь), ведущую к предковым формам таксонов Aquifex, Proteobacteria, Acidobacteria и Chlorobi. Синие стрелки показывают эволюцию низкопотенциального Кластера II (3-ГП бицикл + ВПФ цикл), ведущую к предковым Chloroflexi и далее к оксигенному фотосинтезу в предковых Cyanobacteria. Указанные рядом со стрелками источники энергии характеризуют соответствующие эволюционные линии. Высокопотенциальная ветвь протометаболизма (кластер I) Метаболизм формирует структурную эволюцию в разных масштабах, от сетевой организации до видовой метаболической специализации и молекулярных свойств ферментов Хотя ни один современный микроорганизм не может в точности воспроизвести метаболизм древнейших клеток из-за миллиардов лет эволюции, термофильная гидрогенотрофная бактерия Aquifex aeolicus служит превосходной биомиметической моделью для изучения предкового сетевого метаболизма. Она фиксирует CO2 через Ацетил-КоА путь, связанный с неполной формой ВЦ цикла, что соответствует части пула метаболитов высокопотенциального кластера I (ВЦ цикл + Ацетил-КоА путь). Предполагается, что в восстановительной среде древних гидротермальных систем предковые формы, аналогичные современным Aquifex, осуществляли хемолитотрофный метаболизм, используя энергию окисления молекулярного водорода или сероводорода для фиксации CO₂ и последующего синтеза органических веществ. Данный механизм фиксации может претендовать на роль самого первого способа автотрофного питания на Земле. В дальнейшем эволюция восстановительной ветви метаболизма предковых таксонов происходила путем расхождения вариантов кластера I метаболической сети с последующей селективной специализацией СО2 фиксирующих путей. Это привело к формированию двух основных типов метаболизма: хемолитотрофного (у предков ацетогенных Proteobacteria и Acidobacteria), функционирующих на основе Ацетил-КоА пути и фотолитотрофного (у предков зелёных серных бактерий Chlorobi) на основе ВЦ цикла (рис. 1). Последующая эволюция метаболизма восстановительной ветви у предковых таксонов шла по пути дивергенции вариантов кластера I с их последующей специализацией в области фиксации CO₂. Это привело к формированию двух основных типов метаболизма (рис. 1): Хемолитотрофного (у предков ацетогенных Proteobacteria и Acidobacteria), основанного на Ацетил-КоА пути и фотолитотрофного (у предков зелёных серных бактерий Chlorobi), основанного на ВЦ цикле. На ранних этапах развития живые системы могли получать энергию только за счёт окисления геохимического молекулярного водорода и некоторых других эндогенных восстановителей (преимущественно H2S), полностью зависели от их источников и поэтому распространение жизни ограничивалось ареалами их гидротермальных выбросов. Существенным эволюционным прорывом стало возникновение способности метаболических систем получать дополнительную энергию непосредственно из солнечного света, исключившую их полную зависимость от водородной энергии земных недр, а именно – появление фотосинтеза. В качестве биомиметической модели метаболизма первой клетки осуществляющих фотосинтез наиболее интересны зеленые серные бактерии Chlorobi (порядок Chlorobiales) ‒ облигатные анаэробные фотолитотрофы, функционирующие в сильно восстановительных условиях. Они уникальны среди фотосинтетических филумов организмов, так они единственные, которые фиксируют CO2 с помощью модифицированной версии метаболического кластера I, а именно ‒ через неполный, но разветвленный ВЦ цикл. Эволюция высокопотенциальной ветви I (рис. 1) завершилась, когда хемотрофные предки серной Chlorobi (использовавшие ВЦ цикл) приобрели светозависимые цепи переноса электронов (реакционные центры) ‒ первые фотосистемы. Это привело к двум фундаментальным последствиям: 1). Возник первый способ использования световой энергии, который функционировал исключительно на основе ВЦ цикла как метаболического каркаса; 2). Утилизация световой энергии организмами стала существенным фактором последующей эволюции всей биосферы. Низкопотенциальная ветвь протометаболизма (кластер II) Метаболизм хемо- и фотолитотрофных зелёных несерных бактерий типа Chloroflexi можно рассматривать как биомиметическую модель для части «химического пространства» древнего низкопотенциального метаболического кластера II. Метаболиты этого кластера способны к самоорганизации в конкретные анаболические пути, что обусловило и в этом кластере эволюционный переход от хемотрофии к фототрофии. Диверсификация кластера II сопровождалась возникновением различных гидрогенотрофных способов фиксации CO₂, основанных на 3-ГП бицикле или на ВПФ цикле). Кластер II характеризуется вовлечением фосфорно-органических веществ в гидрогенотрофную сеть фиксации СО2 т. е. трансформации трёхкомпонентной (С-Н-О) автокаталитической сети в четырехкомпонентную (С-Н-О-Р) (ВПФ цикл). Возникновение ВПФ цикла автотрофной фиксации СО2, возможно являющегося самым первым способом вовлечения соединений фосфора в обмен веществ, революционно изменило эволюционную траекторию и энергетику метаболизма зарождающихся бактериальных таксонах. Диверсификация кластера II создала огромное разнообразие интермедиатов ВПФ цикла ‒ пентоз и путей их утилизации, контрастирующих с единообразными структурами гексозных и цитратных путей, что существенно расширило пул интермедиатов и количество реакций между ними. Расширение пула метаболитов и экологических ниш привело к разделению метаболической сети внутри кластера II супергруппы Terrabacteria. Произошла дифференциация между бактериями, осуществляющими аноксигенный фотосинтез (Firmicutes, Chloroflexi) и цианобактериями — единственными прокариотами, которые развили оксигенный фотосинтез с участием кислород-толерантного ВПФ-цикла фиксации CO2. Источником электронов и энергии для фотоавтотрофных Cyanobacteria стал водород, получаемый в результате фотолиза воды (H₂O) в реакционном центре фотосистемы II, заменив собой молекулярный эндогенный водород (рис. 1). Замена эндогенного источника энергии (жидкое ядро Земли) на экзогенный (свет Солнца) позволила жизни избавиться от прямой зависимости своей энергетики и эволюции от водородной дегазации недр Земли. Благодаря этой биоэнергетической эволюции в современной биосфере ВПФ цикл становится преобладающим механизмом, посредством которого цианобактерии и все растения фиксируют CO2 с помощью ключевого фермента этого цикла рибулозо-1,5-бисфосфаткарбоксилаза/оксигеназы (RuBisCO). ВПФ цикл из всех бактериальных автотрофных путей самый энергетически затратный и неэффективный, но именно он начал и осуществил радикальный переход к окислительной среде, то есть к существенному расширению редокс-условий существования биосферы. Таким образом, импульсная дегазация жидкого ядра древней Земли породила и распределила пути и механизмы функционирования всех современных организмов. Список литературы: Маракушев А.А. Происхождение и эволюция Земли и других планет Солнечной системы. М.: Наука, 1992. 207 с. Marakushev A. A. Cosmic petrology and the planetary evolution of the Solar System // Astronomical & Astrophysical Transactions. 2005. V. 24(6). P. 507–519. https://doi.org/10.1080/10556790600631728 Маракушев А.А. Космическая петрология и планетное развитие Солнечной системы // Вестник МГУ (Сер. геология). 2007. № 4. С. 3–11. Маракушев А.А., Маракушев С.А. Водородное дыхание Земли – его происхождение, геологические и биологические следствия // Альтернативная энергетика и экология. 2008. №1 (57). С. 156-174. Маракушев А.А., Маракушев С.А. Происхождение и флюидная эволюция Земли // Пространство и время. 2010. №1. С. 98-118. Маракушев С.А., Белоногова О.В. Геологические факторы дивергенции зарождающихся путей хемоавтотрофной фиксации СО2, С. 154-161. Материалы XXXII ВМС-К "Система Планета Земля" (ред. В.Л. Сывороткин, А.Ю. Ретеюм, А.О. Агибалов). ISBN 978-5-00204-928-8. М. Изд-во Перо. 2023. 338 с. [https://xn--b1afchdgf9c8b.xn--p1ai/wp-content/uploads/2023/01/%D0%A1%D0%B1%D0%BE%D1%80%D0%BD%D0%B8%D0%BA_4.pdf]. Работа выполнена в рамках государственного задания ФИЦ Проблем химической физики и медицинской химии РАН, регистрационный номер 124020200104-8 (FFSG-2024-0004)